一百五十多年前一謠九艘聯姻失敗，演變成產生更多仇恨的流血事件與持續性的追殺行為。

十七年前安曇康久與hunter片瀨志津子相戀並私奔，兩人生下兒子手塚京輔，其後遭一謠一族設樂祐治和其兒子幸治追殺（優的祖父、父親），四人皆傷重身亡，手塚京輔因而進入孤兒院「柏木之家」。

兩年前轉學回尚和町的白石陽菜九艘之血覺醒，「天泣之力」引起兩方人馬注意並成為一謠Hunter的狙擊目標，而後一謠一族少年設樂優刺殺當主加々良真秋並教唆水季命令攻入九艘村莊，陽菜使用能力毀掉設樂水斷刀，最後設樂被幽禁、水季離開一謠村子，繼承一謠族長之位的加々良愁一與九艘當主桐原政繼締結和平盟約，陽菜恢復日常生活。

此間一謠與九艘的族長各自為了長久和平而努力，然而兩族之間仍有許多芥蒂，也有不少族人不願就此放下仇恨。

一切本該結束的兩年後風波再起，一謠九艘方均遭遇烏鴉襲擊事件而開始進行巡邏，主戰派懷疑是他方所為、和平派工作量大增，關鍵時刻一謠一族的二代主人公柏木きら被阿修羅太刀選中成為新任Hunter，未來隨之改變。